都、奈良、界通往西国地区地交通要地。占地面积与人口数量因此不断攀升同时一直在增修守护城池地壕沟、碉堡。在显如当权时石山本愿寺已成为拥有八个街内有寺内之浦可用为港口贸易通商。幅员数十平方公里地惊人巨城。而显如也充分利用充足地财力分别向朝廷及幕府献上两万、一万钱。并透过岳父左大臣三条公赖等朝臣说项在永禄元年时得到权僧正地官位。永禄三年。显如应襟兄武田信玄地求助发动越中地一向宗门徒出兵牵制武田家大敌越后上杉谦信。两家更在永禄八年时正式缔结盟约。此外显如也和朝仓义景缔姻盟让长子教如娶义景之女为妻。

永禄十一年，据有尾张、美浓的织田信长拥前任将军足利义辉之弟义昭上洛，由于军费不足遂强逼畿内的寺院神社捐献，显如也在信长祭出天皇这张王牌后考虑到信长目前势大尚不能正面相抗而采取暂时虚与委蛇的策略勉强答应。然而意图天下布武一统全国的织田信长又怎么能够容忍在自己的势力范围中存在着足以凌驾领主地位的宗教权威，因此对本愿寺步步进逼，不但提出本愿寺势力完全撤出石山的要求，更在和泉的界、大和的奈良、近江的大津、草津等重要商镇设立代官推行乐市乐座打击本愿寺的经济收入，压制意图不言而喻。面对信长的压迫，显如仍是以逆来顺受的姿态应对，甚至还将天目茶碗进贡给信长以拖延寺地迁移的命令。

1566年，足利义昭不满信长将他架空的举动而暗中策动信长包围网，其中首先响应的便是朝仓义景，信长将大批兵力置于越前、近江应付朝仓之时，当年被织田信长于上洛时逼回四国阿波的三好家趁势而起再度攻入近畿，一路驱进到淀川下流的野田、福岛。为此，织田信长亲率四万大军迎战迅速地在八月二十五日完成对两地的包围。但是对信长不满已久的本愿寺显如同样看准了这个时机，于同年九月五日颁下法旨督促纪伊、近江、伊势长岛的一向宗门徒对织田信长群起攻之。除了己方的正面攻势外，决定宣战前显如也向朝仓义景发出邀请一同作战的信函，使在姊川会战中战败的朝仓家大为鼓舞，联军南下攻打琵湖南岸的宇佐山城。

元龟元年（1570）9月12日深夜山本愿寺内自多年来从未曾用过的警钟突然响彻黑夜。显如知道是织田信长开始进攻了。几天前，随足利义昭进京的织田信长蛮横的向石山的显如提出了索要军费的要求，被显如严词拒绝肯定是霸气十足的信长的报复。进攻的部队正是信长赖以出名的铁炮队，而石山城内正驻扎着本愿寺家的雇佣兵团－以犀利的铁炮成名的杂贺众。战国时期难得一见的铁炮大战开始了。这场称为“日夜天地都震撼惊动的战斗”也拉开了本愿寺家与织田家长达十一年的石山之战。这期间的战斗是这样的：元龟元年（1570）11月211日为对信长进攻石山城的报复，显如发动长岛一向一~围攻信长之弟信兴所在的小木江城。将信兴杀死在天守中。同年又组织了一向一~众三万多与朝仓军合攻坂本宇佐山城，令织田方守将森可成战死。大有加倍讨还的趋势。虽然15711年7月近江一向一~据点金森城被织田部将佐久间盛信攻下，但总的局势还是占优。1572年6月，信长围攻长岛城个月后落城。全城二万余男女老幼都成了信长抱杀弟之仇的牺牲品。同月，长岛周围诸城也相继陷落。1572年8月，信长镇压了越前一向一~，坊官下间赖照战死。1572年，信长无视数月前停战和睦的承诺，开始围攻本愿寺石山城。感到危机的显如赶紧与长年交恶的上杉谦信修好并向毛利家提出援助请求。9月，毛利家水军运粮至石山，在木津口大败织田水军。暂时解了石山之围。

但是随着1572年11月毛利水军的落败，石山城再次陷于重围。当接连看到荒木村重、别所长治的下场后，显如知道与信长对抗下去已无胜算。1573年3月如以放弃加贺与石山城为条件与信长和睦。8月，当儿子教如退出石山城后，这座象征着本愿寺家战国足印的城池没入了熊熊大火。宣告了本愿寺家的没落。

在得到纪伊杂贺众洋枪队的后援后愿寺显如在九月十四日下令由僧官下间赖廉、下间赖龙、丹后赖宗等率五千部队出阵攻击织田军，一向宗里法主－坊主－讲－郡－组层压一层的军事组织条理分明，让显如可以直接指挥麾下坊官作战顺利将织田军部将佐佐成政、前田利家的部队引诱至空旷的平原后，下间赖龙、丹后赖宗以四千步兵袭击织田军，下间赖廉则于后方统领洋枪队进行射击，令织田军死伤不少，随即附近农村的一向宗徒众也不分男女老拿起了平日务农的锄头、铁叉，配上寺方分发的弓箭、洋枪展开游击战偷袭织田军，使织田大军连连败退，最后是在前田利家的奋战下才勉强收拢军容退至川口。另一方面浅井、朝仓联军在攻下宇佐山城、城将森可成、织田信治战死后趋近|本口，无奈下信长留下明智光秀、羽柴秀吉、佐久间信

万三千兵马留下应付一向宗门徒，然后领军截击朝仓仓军逼得逃入比山。

同年十月，山城的西冈发生一向一~的暴动；十一月，伊势长岛愿证寺在坊主证意的带领下爆发大规的一向一~，直接威胁到信长的老家尾张，之后更大举攻入尾张小木江城，城将信长之弟织田信兴战败自刃。而信长方也在重新成功压制浅井、朝仓后在元龟二年五月出兵攻打伊势长岛的一向一~，长岛愿证寺一带地势低湿且正逢雨季令洋枪威力受制，加上一向一~众利用市~川、岩手川、大川、木曾川、真木田川、金洲川、山口川、军是川等河流于此入海交错、不便大军移动的地势与农民身份大打游击式的夜袭战，使织田军蒙受不小的损失，连家中猛将柴田胜家亦告负伤，连最后织田军撤退时也有氏家卜全、林通政等将领战死牺牲。

同年七月近江一向一~的据点金森城也被织田军的佐久间信盛夺去，然而信长的反攻并不仅